En 1995, au large de la côte est des Philippines, un navire transportant du plutonium s'échoue mystérieusement sur un atoll flottant. Des scientifiques sont envoyés sur place pour vérifier qu'il n'y a eu aucune fuite. Pendant ce temps, les Gyaos, de redoutables oiseaux préhistoriques, attaquent des humains au cours d'un match de base-ball. Gamera survient et tente de combattre les trois Gyaos. Mais les hommes se méprennent et croient que la tortue géante leur est hostile...

Japon, 1624. Empoisonné, le vieux Shogun Hidetada laisse sa succession aux rivalités fratricides de deux héritiers: Iemitsu, affublé d'un bégaiement et d'une marque de naissance disgracieuse, et Tadanaga, le favori de leur mère et du très influent seigneur Owari. Mais Yagyu Tajima, l'ambitieux maître d'armes, soutient pourtant le prétendant officiel Iemitsu. Pour discréditer son rival, il engage le clan ninja Negoro. La rivalité se clôt dans un bain de sang.

Au Japon, un météore s'écrase sur la ville de Tokyo, laissant échapper des centaines de créatures extraterrestres. L'armée nippone a bien du mal à contrer ces monstres géants, mi-crevettes mi-araignées, et ne peut finalement que constater son impuissance face à ces forces venues d'ailleurs. La ville sombre dans la panique. Tandis que les créatures détruisent tout sur leur passage et semblent vouloir coloniser le monde, le monstrueux Gamera surgit des entrailles de la terre. Une bataille sans merci commence alors entre Gamera et l'armée extraterrestre...